Синий экзорцист: Нечестивый король Киото

140 лет назад в Киото появился демон, получивший прозвище Нечистивый король. Его опасность заключалась в том, что дыхание и отрубленные части тела выделяли яд, уничтожающий всё живое. Буддийский монах Фукака одолел демона, разрубив его сердце. Однако сердце не исчезло, а трансформировалось в два глаза. Фукака основал секту Мё Дхарани, разделил глаза Нечистивого короля и запечатал их, поручив потомкам предотвратить возрождение чудовища.

Спустя почти 150 лет секта пришла в упадок. Новый глава Тацума Сугуро принял решение интегрировать секту в Орден истинного креста, отправив новое поколение на обучение в Академию. Один глаз Нечистивого короля был передан Мефисто. Действие сезона начинается через несколько дней после суда над Рином. Юкио и Сюре получают задание задержать вора, похитившего глаз Нечистивого короля, который хранился на территории Академии. Миссия, изначально казавшаяся рутинной, перерастает в катастрофу. Возникает необходимость защитить второй глаз, чтобы не допустить возрождения Нечистивого короля.